Irene Sharaff studeerde aan de New York School of Fine and Applied Arts, de Art Students League en de Grande Chaumière in Parijs.

Haar carrière startte in 1929 bij de Civic Repertory Theatre Company. In 1933 ontwierp ze de kostuums voor het toneelstuk Alice in Wonderland. Wat volgde was een lange periode van kostuums ontwerpen voor toneelstukken, musicals, balletten en tv-programma’s.

Met die ervaring kon ze vrij makkelijk de overstap maken naar film. Het was Arthur Freed die haar weg haalde bij Broadway om bij MGM te gaan werken. In een aantal gevallen ontwierp ze de kostuums voor zowel de toneel- als de filmversie van The King and I, West Side Story, Flower Drum Song en Funny Girl.

Ze zette haar (kostuumontwerp)stempel in de filmwereld met haar bijdrage aan Meet Me in St. Louis (1944).

Voor haar creaties/kostuums in An American in Paris waren die voor de balletscènes opmerkelijk, eigenlijk gebaseerd op impressionistische en post-impressionistische schilderijen waarbij vooral de kleuren belangrijk waren.

Irene Sharaff heeft het grootste deel van haar carrière bij Fox gewerkt. Voor de film The Best Years of Our Lives werd ze vermeld als Sharaff.